Antecedentes Anualmente se plantan millones de hectáreas, cultivos diseñados para producir toxinas insecticidas derivadas de la bacteria Bacillus thuringiensis (Bt), lo cual reduce el uso de insecticidas convencionales y eliminando las plagas. Sin embargo, la evolución de la resistencia podría acotar estos beneficios. Una plaga primaria atacada por el maíz Bt en los Estados Unidos es el gusano de la raíz del maíz occidental (Diabrotica virgifera virgifera)- (Coleoptera: Chrysomelidae). Metodología/ resultados principales: Se informa que los campos identificados por los agricultores que tienen una lesión grave por la alimentación del gusano de la raíz en el maíz Bt contenían poblaciones de gusano de la raíz del maíz occidental que mostraron una supervivencia significativamente mayor en el maíz Cry3Bb1 en los ensayos biológicos de laboratorio que el gusano de la raíz del maíz occidental de los campos no asociados con dicha lesión por alimentación. En todos los casos, los campos con alimentación severa de gusanos de raíz contenían maíz Cry3Bb1.Las entrevistas con los agricultores indicaron que el maíz Cry3Bb1 fueron cultivados en los mismos campos durante ciclo agrícolas consecutivos. Hubo una correlación significativa positiva entre el número de años que el maíz Cry3Bb1 fue cultivado en campo y la supervivencia de las poblaciones de gusanos de la raíz en el maíz Cry3Bb1 en los bioensayos. Sin embargo, no hubo una correlación significativa entre las poblaciones para la supervivencia en el maíz Cry34/35Ab1 y Cry3Bb1, lo que sugiere una falta de resistencia cruzada entre estas toxinas Bt. Conclusiones Este es el primer informe de resistencia de campo evolucionado a una toxina Bt por el gusano de la raíz del maíz occidental y por cualquier especie de Coleoptera. La escasez de plantaciones como refugios y la herencia no recesiva de la resistencia pueden ser la causa de esta resistencia. Estos resultados sugieren mejoras necesarias en el manejo de la resistencia y un enfoque más integrado para el uso de cultivos Bt

The widespread planting of crops genetically engineered to produce insecticidal toxins derived from the bacterium Bacillus thuringiensis (Bt) places intense selective pressure on pest populations to evolve resistance. Western corn rootworm is a key pest of maize, and in continuous maize fields it is often managed through planting of Bt maize. During 2009 and 2010, fields were identified in Iowa in which western corn rootworm imposed severe injury to maize producing Bt toxin Cry3Bb1. Subsequent bioassays revealed Cry3Bb1 resistance in these populations. Here, we report that, during 2011, injury to Bt maize in the field expanded to include mCry3A maize in addition to Cry3Bb1 maize and that laboratory analysis of western corn rootworm from these fields found resistance to Cry3Bb1 and mCry3A and cross-resistance between these toxins. Resistance to Bt maize has persisted in Iowa, with both the number of Bt fields identified with severe root injury and the ability western corn rootworm populations to survive on Cry3Bb1 maize increasing between 2009 and 2011. Additionally, Bt maize targeting western corn rootworm does not produce a high dose of Bt toxin, and the magnitude of resistance associated with feeding injury was less than that seen in a high-dose Bt crop. These first cases of resistance by western corn rootworm highlight the vulnerability of Bt maize to further evolution of resistance from this pest and, more broadly, point to the potential of insects to develop resistance rapidly when Bt crops do not achieve a high dose of Bt toxin.

Las plantas de cultivo modificadas genéticamente para la expresión de toxinas insecticidas de Bacillus thuringiensis (Bt) tienen un amplio atractivo para reducir el daño de insectos en los sistemas agrícolas, pero aún quedan dudas sobre el impacto de las plantas de Bt en los organismos simbiontes del suelo. Aquí, se evaluó la colonización de hongos micorrízicos (AMF) arbuscular de la isolina Bt 11 del maíz transgénico (que expresa Cry1Ab) y su línea parental no Bt (Providence) bajo diferentes niveles de fertilizantes y escenarios de densidad de esporas. En un diseño factorial de tres vías, Bt 11 y maíz no Bt se inocularon con 0, 40 o 80 esporas de Glomus mosseae y se trataron semanalmente con 'No' (0 g L − 1), 'Bajo' (0.23 g L −1), o niveles 'altos' (1.87 g L − 1) de un fertilizante completo y se cultivan durante 60 días en un invernadero. Si bien no se detectaron diferencias en la colonización de AMF entre los cultivares de maíz Bt 11 y Providence en los tratamientos con menor espora/alto fertilizante, los experimentos con microcosmos demostraron una reducción significativa en la colonización de AMF en las raíces de maíz Bt 11 en los 80 tratamientos de esporas cuando el fertilizante era limitado. Estos resultados confirman trabajos previos que indican una relación alterada entre esta isolina de maíz Bt 11 y AMF, y demuestran que la magnitud de esta respuesta depende en gran medida del suministro de nutrientes y del nivel de inoculación de esporas de AMF.

Crop plants genetically modified for the expression of Bacillus thuringiensis (Bt) insecticidal toxins have broad appeal for reducing insect damage in agricultural systems, yet questions remain about the impact of Bt plants on symbiotic soil organisms. Here, arbuscular mycorrhizal fungal (AMF) colonization of transgenic maize isoline Bt 11 (expressing Cry1Ab) and its non-Bt parental line (Providence) was evaluated under different fertilizer level and spore density scenarios. In a three-way factorial design, Bt 11 and non-Bt maize were inoculated with 0, 40, or 80 spores of Glomus mosseae and treated weekly with ‘No’ (0 g L−1), ‘Low’ (0.23 g L−1), or ‘High’ (1.87 g L−1) levels of a complete fertilizer and grown for 60 days in a greenhouse. While no difference in AMF colonization was detected between the Bt 11 and Providence maize cultivars in the lower spore/higher fertilizer treatments, microcosm experiments demonstrated a significant reduction in AMF colonization in Bt 11 maize roots in the 80 spore treatments when fertilizer was limited. These results confirm previous work indicating an altered relationship between this Bt 11 maize isoline and AMF and demonstrate that the magnitude of this response is strongly dependent on both nutrient supply and AMF spore inoculation level.

Diversos trabajos han anotado que una fuente posible de los transgenes detectados en maíces nativos de México, pudo ser el grano proveniente de las tiendas rurales Diconsa; el cual, al ser sembrado generó plantas que liberaron polen al ambiente. A la fecha, no se ha realizado trabajo alguno que permita decidir sobre la validez de dicha aseveración. La presente investigación se condujo con el objetivo de precisar si plantas provenientes del grano expendido por las tiendas rurales Diconsa pueden adaptarse a las condiciones de la Mixteca, si llegan a antesis y si esta etapa coincide con la floración femenina de los maíces nativos de dicha región. Para ello, 23 muestras de maíz procedentes de las tiendas rurales Diconsa, 46 poblaciones nativas y tres testigos comerciales fueron evaluados durante 2008 en dos localidades, mediante un diseño látice 8*9 con dos repeticiones. Se registraron variables morfológicas y agronómicas, así como la dinámica de floración. El análisis de los datos con técnicas univariadas y multivariadas reveló que las poblaciones de maíz que se derivaron del grano de maíz de las tiendas rurales Diconsa, constituyeron un conjunto que morfológica y agronómicamente, fue distinto al formado por las poblaciones nativas; sin embargo, sus plantas llegaron a antesis y sus períodos de floración se traslaparon con los de las poblaciones nativas. Todo ello evidencia que en la Mixteca Poblana el flujo génico entre materiales introducidos y poblaciones nativas de maíz es posible, representando un medio efectivo para diseminar transgenes en caso de que estos estén en los granos de polen.

Several papers have noted that, a possible source of transgenes detected in native maize in Mexico, could have been the grains from Diconsa's rural stores; which produced plants that released pollen into the environment. Up to this date, there are no papers which would help to decide on the validity of such assertion. This research was conducted aiming to determining whether if the plants from grains expended by Diconsa's rural stores can be adapted to the Mixteca's conditions, if they achieve anthesis and if this stage coincides with the female's flowering of the native maize of that region. 23 maize samples from Diconsa's rural stores, 46 native populations and three commercial controls were evaluated during 2008, in two locations through a lattice design 8*9 with two replicates. The morphological, agronomic variables and flowering dynamics were recorded. The data analysis with univariate and multivariate techniques revealed that, the maize populations derived from maize grain from Diconsa's rural stores was a set morphologically and agronomically different to that formed by the native populations; their plants reached anthesis and its flowering periods overlapped with those of the native populations. This shows that, in the Mixteca of Puebla, gene flow between introduced materials and native maize populations is quite possible, representing an effective way to spread transgenes if these are in the pollen grains.

El maíz transgénico (Zea mays L.) evento TC1507 produce la proteína Cry1F para brindar protección contra la alimentación de varias plagas importantes de lepidópteros, incluyendo Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae). Fueron investigados los informes de producción reducido en el campo contra esta especie en Puerto Rico, y los bioensayos de laboratorio mostraron que S. frugiperda recolectada del área afectada exhibió una menor sensibilidad a la proteína Cry1F en comparación con las colonias típicas de otras regiones. La resistencia se mostró hereditaria de forma autosómica y altamente recesiva. La colonia de Puerto Rico demostró ser moderadamente menos sensible que las cepas de laboratorio susceptibles a Cry1Ab y Cry1Ac, pero las diferencias en la sensibilidad fueron dramáticamente más pequeñas que para Cry1F. Los factores potenciales que contribuyen a la aparición de resistencia a Cry1F en las poblaciones de S. frugiperda en Puerto Rico incluyen la geografía de la isla tropical, el tamaño de la población inusualmente grande en 2006 y las condiciones de sequía que reducen la disponibilidad de hospedantes alternativos. En respuesta a este incidente de resistencia, los proveedores de tecnología preparan las ventas comerciales de maíz TC1507 en Puerto Rico, en la expectativa de una posible reversión a la susceptibilidad.

Transgenic maize, Zea mays L., event TC1507 produces the Cry1F protein to provide protection from feeding by several important lepidopteran pests, including Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae). Reports of reduced field performance against this species in Puerto Rico were investigated, and laboratory bioassays showed that S. frugiperda collected from the affected area exhibited lower sensitivity to the Cry1F protein compared with typical colonies from other regions. The resistance was shown to be autosomally inherited and highly recessive. The Puerto Rico colony was shown to be moderately less sensitive than susceptible laboratory strains to Cry1Ab and Cry1Ac, but the differences in sensitivity were dramatically smaller than for Cry1F. Potential contributory factors to the emergence of resistance to Cry1F in Puerto Rico populations of S. frugiperda include the tropical island geography, unusually large population sizes in 2006, and drought conditions reducing the availability of alternative hosts. In response to this resistance incident, the technology providers have stopped commercial sales of TC1507 maize in Puerto Rico pending potential reversion to susceptibility.

La siembra generalizada de maíz en todo el medio oeste agrícola puede dar lugar a la entrada de detritos en los ecosistemas de corrientes adyacentes, y el 63% de la cosecha de maíz de EE. UU. de 2009 se modificó genéticamente para expresar proteínas Cry insecticidas derivadas de Bacillus thuringiensis. Seis meses después de la cosecha, realizamos un estudio sinóptico de 217 sitios de arroyos en Indiana para determinar la extensión de los detritos del maíz y la presencia de la proteína Cry1Ab en la red de arroyos. Encontramos que el 86% de los sitios de arroyos contenían hojas de maíz, mazorcas, cáscaras y/o tallos en el canal de arroyos activos. También detectamos la proteína Cry1Ab en canal de corriente del maíz en el 13% de los sitios y en la columna de agua en el 23% de los sitios. Encontramos que el 82% de los sitios de arroyos eran adyacentes a los campos de maíz, y los análisis de los Sistemas de información geográfica indicaron que el 100% de los sitios que contenían detritus positivos para Cry1Ab en el canal de arroyos activo se sembró con maíz a 500 m durante el año de cosecha anterior. Los detritos del maíz probablemente ingresan a los arroyos a lo largo del Cinturón del Maíz; utilizando los datos de la cubierta terrestre del Departamento de Agricultura de EE. UU., estimamos que el 91% de los 256,446 km de arroyos/ríos en Iowa, Illinois e Indiana se encuentran a 500 m de un campo de maíz. Los detritus de maíz son comunes en los canales de corriente de bajo gradiente en el noroeste de Indiana, y las proteínas Cry1Ab persisten en las hojas de maíz y se pueden medir en la columna de agua incluso 6 meses después de la cosecha. Por lo tanto, los detritos de maíz y las proteínas Cry1Ab asociadas están ampliamente distribuidas y son persistentes en el paisaje de las cabeceras de corrientes de agua del Cinturón de Maíz.

Widespread planting of maize throughout the agricultural Midwest may result in detritus entering adjacent stream ecosystems, and 63% of the 2009 US maize crop was genetically modified to express insecticidal Cry proteins derived from Bacillus thuringiensis. Six months after harvest, we conducted a synoptic survey of 217 stream sites in Indiana to determine the extent of maize detritus and presence of Cry1Ab protein in the stream network. We found that 86% of stream sites contained maize leaves, cobs, husks, and/or stalks in the active stream channel. We also detected Cry1Ab protein in stream-channel maize at 13% of sites and in the water column at 23% of sites. We found that 82% of stream sites were adjacent to maize fields, and Geographical Information Systems analyses indicated that 100% of sites containing Cry1Ab-positive detritus in the active stream channel had maize planted within 500 m during the previous crop year. Maize detritus likely enters streams throughout the Corn Belt; using US Department of Agriculture land cover data, we estimate that 91% of the 256,446 km of streams/rivers in Iowa, Illinois, and Indiana are located within 500 m of a maize field. Maize detritus is common in low-gradient stream channels in northwestern Indiana, and Cry1Ab proteins persist in maize leaves and can be measured in the water column even 6 mo after harvest. Hence, maize detritus, and associated Cry1Ab proteins, are widely distributed and persistent in the headwater streams of a Corn Belt landscape.

La calidad alimenticia de una variedad de maíz genéticamente modificado (GM) que expresan la toxina Bt Cry1Ab se probó durante el ciclo de vida de Daphnia magna, un artrópodo comúnmente utilizado como organismo modelo en estudios ecotoxicológicos. Las respuestas demográficas se compararon entre animales alimentados con GM o con maíz casi isogénico no modificado (UM), con y sin la adición de olor a depredador. Los datos específicos de la edad sobre la supervivencia y las tasas de natalidad se integraron y analizaron mediante tablas de vida y matrices de Leslie. Los datos de supervivencia, fecundidad y tasa de crecimiento poblacional (PGR) generalmente desfavorecieron al maíz Bt transgénico como alimento para D. magna en comparación con los animales alimentados con la línea de maíz casi isogénico (UM) no modificado. La descomposición de los efectos específicos de la edad reveló que las contribuciones más importantes a una PGR reducida en el grupo alimentado con GM provinieron tanto de las diferencias de fecundidad como de supervivencia en las primeras etapas de la vida. Llegamos a la conclusión de que las etapas juveniles y de adultos jóvenes son las unidades experimentales más sensibles y se deben priorizar en futuras investigaciones. Estas etapas a menudo se omiten en estudios toxicológicos/ecotoxicológicos y en ensayos de alimentación.

The food/feed quality of a variety of genetically modified (GM) maize expressing Cry1Ab Bt-toxin was tested over the life-cycle of Daphnia magna, an arthropod commonly used as model organism in ecotoxicological studies. Demographic responses were compared between animals fed GM or unmodified (UM) near isogenic maize, with and without the addition of predator smell. Age-specific data on survival and birth rates were integrated and analysed using life tables and Leslie matrices. Survival, fecundity and population growth rate (PGR) data generally disfavoured transgenic Bt-maize as feed for D. magna compared to animals fed the unmodified (UM) near isogenic line of maize. Decomposition of age-specific effects revealed that the most important contributions to a reduced PGR in the GM-fed group came from both fecundity and survival differences early in life. We conclude that juvenile and young adult stages are the most sensitive experimental units and should be prioritized in future research. These stages are often omitted in toxicological/ecotoxicological studies and in feeding trials.

El maíz (Zea mays L.) transformado con un gen de la bacteria Bacillus thuringiensis (Bt) comprende el 49% de todo el maíz en los Estados Unidos. La entrada de tejido de maíz senescente que expresa el gen Bt puede afectar a los invertebrados que habitan en arroyos y que procesan los desechos vegetales, especialmente las especies de tricópteros relacionadas con el grupo objetivo de plagas de lepidópteros. Nuestro objetivo fue evaluar el riesgo asociado con los residuos de maíz transgénicos que ingresan a las corrientes. Primero, mostramos que la entrada de tejido de maíz después de la cosecha se extendió durante meses en una corriente. En segundo lugar, al utilizar ensayos biológicos de laboratorio basados ​​en el barrenador de maíz europeo [Ostrinia nubilalis (Hübner)], no encontramos bioactividad de la proteína Cry1Ab en tejido de maíz senescente después de 2 semanas de exposición a ambientes terrestres o acuáticos. En tercer lugar, mostramos que las líneas casi isogénicas BT modifican el crecimiento y la supervivencia de algunas especies de invertebrados. De las cuatro especies de invertebrados no objetivo que se alimentaron con líneas casi isogénicas de Bt, el crecimiento de dos tricópteros estrechamente relacionados no se vio afectado negativamente, mientras que un tipúlido (mosca de la grulla) presentó tasas de crecimiento reducidas, y un isópodo mostró un crecimiento y supervivencia reducidos en la linea casi isogénica Cry1Ab pero no en el stacked Cry1Ab + Cry3Bb1 near-isoline. Debido a la falta de evidencia de bioactividad de Bt después de 2 semanas y debido a la falta de efectos no objetivos sobre la stacked near-isoline, sugerimos que las diferencias mediadas por tejido causaron las diferentes respuestas entre las especies y no la presencia de la proteína Cry1Ab. En general, nuestros resultados proporcionan evidencia de que los efectos adversos no objetivo a los descomponedores acuáticos implican interacciones complejas que surgen de la genética de las plantas y el medio ambiente, y que no pueden atribuirse a la presencia de proteínas Cry1Ab.

Corn (Zea mays L.) transformed with a gene from the bacterium Bacillus thuringiensis (Bt) comprises 49% of all corn in the United States. The input of senesced corn tissue expressing the Bt gene may impact stream-inhabiting invertebrates that process plant debris, especially trichopteran species related to the target group of lepidopteran pests. Our goal was to assess risk associated with transgenic corn debris entering streams. First, we show the input of corn tissue after harvest was extended over months in a stream. Second, using laboratory bioassays based on European corn borer [Ostrinia nubilalis (Hübner)], we found no bioactivity of Cry1Ab protein in senesced corn tissue after 2 wk of exposure to terrestrial or aquatic environments. Third, we show that Bt near-isolines modify growth and survivorship of some species of invertebrates. Of the four nontarget invertebrate species fed Bt near-isolines, growth of two closely related trichopterans was not negatively affected, whereas a tipulid crane fly exhibited reduced growth rates, and an isopod exhibited reduced growth and survivorship on the Cry1Ab near-isoline but not on the stacked Cry1Ab + Cry3Bb1 near-isoline. Because of lack of evidence of bioactivity of Bt after 2 wk and because of lack of nontarget effects on the stacked near-isoline, we suggest that tissue-mediated differences, and not the presence of the Cry1Ab protein, caused the different responses among the species. Overall, our results provide evidence that adverse effects to aquatic nontarget shredders involve complex interactions arising from plant genetics and environment that cannot be ascribed to the presence of Cry1Ab proteins.

Una síntesis de estudios de laboratorio y de campo sobre los efectos del maíz transgénico Bacillus thuringiensis (Bt) en lepidópteros no blanco.

A synthesis of laboratory and field studies on the effects of transgenic Bacillus thuringiensis (Bt) maize on non-target Lepidoptera.

En Uruguay está permitido el cultivo de maíz Bt genéticamente modificado (GM) ( Zea mays L.) eventos MON810 y Bt11. Las regulaciones locales especifican que el 10% del cultivo debe ser un cultivar no transgénico como área de refugio para la biodiversidad, y la distancia de otros cultivos de maíz no transgénico debe ser superior a 250 m para evitar la polinización cruzada. Sin embargo, se desconoce el grado de fertilización cruzada entre cultivos de maíz en Uruguay. El nivel de presencia adventicia de material GM en cultivos no GM es un tema relevante para la agricultura orgánica, la conservación in situ de recursos genéticos y producción de semillas. En la investigación aquí reportada, se evaluó la ocurrencia y frecuencia de la fertilización cruzada entre cultivos comerciales de maíz GM y no GM en Uruguay. La metodología consistió en muestreo y detección en campo mediante DAS-ELISA y PCR. Se identificaron cinco casos de pares de campos donde los cultivos de maíz GM se cultivaron cerca de cultivos de maíz no GM. Estos casos tenían el potencial de fertilización cruzada considerando la distancia entre cultivos y la similitud de las fechas de siembra. La presencia accidental de material GM en la descendencia de cultivos no GM se encontró en tres de los cinco casos. La presencia accidental del evento MON810 o Bt11 en maíz no modificado genéticamente, que se distinguieron utilizando cebadores específicos, coincidió con los eventos en las fuentes supuestas de polen transgénico. Los porcentajes de plántulas transgénicas en la descendencia de cultivos no modificados genéticamente se estimaron en 0,56 %, 0,83 % y 0,13 % para tres sitios de muestreo con distancias de 40, 100 y 330 m respectivamente de los cultivos modificados genéticamente. Esta es una primera indicación de que la presencia accidental de transgenes en cultivos de maíz no GM ocurrirá en Uruguay si no se proporciona aislamiento por distancia y/o tiempo. Estos hallazgos contribuyen a la evaluación de la aplicabilidad de la “política de convivencia regulada” en Uruguay.

The cultivation of genetically modified (GM) Bt maize (Zea mays L.) events MON810 and Bt11 is permitted in Uruguay. Local regulations specify that 10% of the crop should be a non-GM cultivar as refuge area for biodiversity, and the distance from other non-GM maize crops should be more than 250 m in order to avoid cross-pollination. However, the degree of cross-fertilization between maize crops in Uruguay is unknown. The level of adventitious presence of GM material in non-GM crops is a relevant issue for organic farming, in situ conservation of genetic resources and seed production. In the research reported here, the occurrence and frequency of cross-fertilization between commercial GM and non-GM maize crops in Uruguay was assessed. The methodology comprised field sampling and detection using DAS-ELISA and PCR. Five field-pair cases where GM maize crops were grown near non-GM maize crops were identified. These cases had the potential to cross-fertilize considering the distance between crops and the similarity of the sowing dates. Adventitious presence of GM material in the offspring of non-GM crops was found in three of the five cases. Adventitious presence of event MON810 or Bt11 in non-GM maize, which were distinguished using specific primers, matched the events in the putative sources of transgenic pollen. Percentages of transgenic seedlings in the offspring of the non-GM crops were estimated as 0.56%, 0.83% and 0.13% for three sampling sites with distances of respectively 40, 100 and 330 m from the GM crops. This is a first indication that adventitious presence of transgenes in non-GM maize crops will occur in Uruguay if isolation by distance and/or time is not provided. These findings contribute to the evaluation of the applicability of the “regulated coexistence policy” in Uruguay.

El presente artículo proporciona una visión actual de la situación de los cultivos transgénicos en México y en el mundo, para de ahí ubicar el debate contemporáneo respecto de estas nuevas plantas y los organismos genéticamente modificados (OGM) en general. De esta manera, se describe cuáles eran los temas de discusión en la década de 1980, cuando comienzan a aparecer los primeros OGM y cómo se ha reposicionado la polémica en la actualidad. Se enfatizan los impactos socioeconómicos, políticos y culturales de estos nuevos organismos en los países como México, con una agricultura débil, dependencia alimentaria y alta biodiversidad. Asimismo, se analiza la situación de México respecto de los OGM, resaltando la polémica en torno al maíz transgénico en el país. Finalmente, se concluye con una breve reflexión respecto de la pertinencia de liberar en la agricultura mexicana la siembra de estas nuevas plantas, específicamente el maíz, y cómo afectaría esto la situación agrícola y alimentaria del país.