¿Por qué las altas temperaturas limitan la reproducción en los cefalópodos? El caso del Octopus maya

Embriones de O. maya en desarrollo e incubados artificialmente. Foto Carlos Rosas

Octopus maya es una especie de pulpo que habita exclusivamente en la plataforma marina adyacente a la Península de Yucatán. En un estudio reciente, de Meza Buendía et al (2021), se reportaron los efectos que tres tipos distintos de temperaturas del agua pueden ocasionar en la condición fisiológica de los adultos de esta especie de pulpo. El estudio se enfocó en la medición del metabolismo respiratorio y en la forma en que los animales neutralizaron la producción de radicales libres de oxígeno en los corazones branquiales en 24, 26 y 30 °C. Se observó que la temperatura alta (simulando escenarios de calentamiento) altera significativamente la tasa respiratoria de los pulpos y reduce la energía disponible para la reproducción. Al estudiar la condición fisiológica de los corazones branquiales, el estudio mostró que, posiblemente, el daño oxidante en el corazón (y tal vez en otros órganos) sea uno de los responsables de la reducción metabólica observada en la temperatura alta. Esa información permite entender las razones por las cuales los pulpos mantenidos en altas temperaturas expresan limitaciones en su capacidad reproductiva, pues esto, en escenarios de calentamiento, podría alterar la dinámica poblacional y, por ende, una de las pesquerías más importantes de nuestro país; ya que su producción pesquera sostiene la economía de los habitantes de las costas de Campeche, Yucatán y parte de Quintana Roo.

Los estudios hasta ahora llevados en O. maya han demostrado que las variaciones ambientales impactan en la abundancia y ciclo de vida de los cefalópodos en general, ya sea en condiciones naturales o de cultivo. Las investigaciones en el Octopus maya mostraron que por encima de los 27 ºC el número de huevos desovados y fertilizados fue menor que en hembras mantenidas a 24 °C; las consecuencias negativas también se presentan en la forma en cómo los espermatozoides fertilizan los óvulos en la glándula oviductal, lo que sugiere que las altas temperaturas afectan a los dos sexos. En los pulpos machos se observó que temperaturas de 28 °C, o más, provocaban daño testicular, reduciendo su aporte paterno en la progenie, mientras que en las hembras se observó la producción de menos huevos, embriones con tasa de crecimiento bajo y baja fecundación de los huevos.

Se advierte también que por encima de 27 °C las reacciones bioquímicas se aceleran, provocando un aumento en el consumo de oxígeno y, por lo tanto, en un aumento en la disponibilidad de adenosín trifosfato (ATP). Por otro lado, se sabe que, en la etapa reproductiva, las demandas de energía aumentan como consecuencia de los procesos de síntesis de vitelo y espermas, esto conduce a los pulpos a mostrar su máximo potencial respiratorio en esa condición térmica.  En ese sentido se ha planteado la siguiente hipótesis: las limitaciones reproductivas, hasta ahora observadas, de los pulpos expuestos a temperaturas mayores de 27 °C están ligadas con estas complicaciones: 1) producir mayor cantidad de energía para satisfacer las demandas asociadas al incremento de la temperatura y 2) que esa limitación pudiera tener su origen en los corazones branquiales, ya que de éstos depende el abasto de sangre oxigenada que alimenta a los tejidos reproductivos.

A fin de evaluar y explicar cómo la temperatura modula la fisiología energética de los adultos de Octopus maya se analizaron el metabolismo respiratorio, los mecanismos de defensa antioxidante y los indicadores de daño oxidativo. Para esto, se aclimataron adultos de O. maya a temperaturas de 24, 26 y 30 ℃, entre 20 y 30 días.

Se determinó el potencial aeróbico —medido como alcance metabólico térmico (TMS, por sus siglas en inglés, thermal metabolic scope)— al conocer la magnitud de la energía que un individuo puede invertir en la producción de gametos y otras funciones relacionadas con el estado fisiológico general. El TMS se calcula como la diferencia entre la tasa metabólica alta (HMR) —obtenida cuando los animales están expuestos a una temperatura equivalente a 90 % de la temperatura máxima crítica— y la tasa metabólica baja (LMR) —obtenida cuando los animales están expuestos a una temperatura equivalente a 110 % de la temperatura mínima crítica. Los datos de TMS conseguidos en animales aclimatados a 26 ℃ resultaron en 33 % y 91 %, superiores a los conseguidos en animales aclimatados a 24 y 30 ℃, respectivamente, lo cual demuestra que a 26 °C los adultos de O. maya poseen mayor cantidad de energía para la reproducción.

Simultáneamente se evaluaron los efectos que tiene la temperatura sobre los mecanismos de defensa antioxidante (ANTIOX) del corazón branquial y los brazos; esto con el objetivo de conocer cómo es la relación entre el metabolismo respiratorio y la capacidad de los animales para evitar el daño que las especies reactivas de oxígeno (ROS, por sus siglas en inglés, radical oxygen species) pudieran provocar como consecuencia de las altas tasas metabólicas registradas en animales expuestos a altas temperaturas.

En los cefalópodos el corazón es un órgano clave en la distribución de oxígeno a los tejidos. La vida de los animales y la capacidad reproductiva, en caso de los adultos, dependen del adecuado funcionamiento de este órgano. En el presente estudio se ha considerado que, dada la existencia de una relación entre alta temperatura y altos niveles de producción de ROS, los límites térmicos del corazón podrían estar asociados con la capacidad del órgano para neutralizarlos al utilizar la maquinaria de enzimas y moléculas acarreadoras de radicales del sistema antioxidante. Para evaluar el daño oxidativo causado por ROS, se midieron la peroxidación lipídica (LPO) y los grupos carbonilo en proteínas oxidadas (PO) en los tejidos muestreados. La actividad del sistema antioxidante se evaluó al medir la actividad de dos enzimas clave: la superóxido dismutasa (SOD), que convierte los radicales libres de oxígeno en H2O2 (oeróxido), y la catalasa (CAT), que estabiliza a la molécula convirtiendo el peróxido en agua + O2.

Los resultados obtenidos mostraron que los pulpos aclimatados a 26 °C tuvieron el mejor desempeño en la neutralización de los ROS, esto sugiere que, además de ser óptima para el metabolismo, la temperatura de 26 °C favorece la eliminación de radicales libres, haciendo que los corazones branquiales de machos y hembras de Octopus maya operen a su máxima eficiencia. En contraste, las pruebas estadísticas mostraron que los corazones branquiales de los pulpos expuestos a 30 °C tuvieron un bajo desempeño en la neutralización de los ROS. Posiblemente, lo anterior comprometió la condición fisiológica del órgano, lo cual redujo tanto el abasto de sangre oxigenada a los tejidos como la cantidad de oxígeno necesaria para la producción de ATP, esto terminó afectando la producción de energía y, por ende, los procesos reproductivos.

Así, a  30 ℃ los adultos de Octopus maya sufren de un límite de producción de energía, probablemente, a causa de su incapacidad para transportar oxígeno a las mitocondrias. Aunque los animales están adaptados para satisfacer sus necesidades energéticas básicas a 30 °C, esta energía no es suficiente para cubrir todas las demandas energéticas que exige el complejo proceso reproductivo de estos animales.

Referencias

Meza Buendía, A., Trejo Escamilla, I., Piu, M., Caamal Monsreal, C., Rodríguez Fuentes, C., Diaz, F., Re, D., Galindo Sánchez, C., y Rosas, C. (2021). Why high temperatures limit reproduction in cephalopods? The case of Octopus Maya. Aquaculture Research, 52(11), 5111–5123. https://doi.org/10.1111/are.15387

*Agradecemos al Dr. Carlos Rosas por su colaboración en la elaboración de este texto.